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Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil.
Science. 2020 Sep 04; 369(6508):1255-1260.Sci

Abstract

Brazil currently has one of the fastest-growing severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) epidemics in the world. Because of limited available data, assessments of the impact of nonpharmaceutical interventions (NPIs) on this virus spread remain challenging. Using a mobility-driven transmission model, we show that NPIs reduced the reproduction number from >3 to 1 to 1.6 in São Paulo and Rio de Janeiro. Sequencing of 427 new genomes and analysis of a geographically representative genomic dataset identified >100 international virus introductions in Brazil. We estimate that most (76%) of the Brazilian strains fell in three clades that were introduced from Europe between 22 February and 11 March 2020. During the early epidemic phase, we found that SARS-CoV-2 spread mostly locally and within state borders. After this period, despite sharp decreases in air travel, we estimated multiple exportations from large urban centers that coincided with a 25% increase in average traveled distances in national flights. This study sheds new light on the epidemic transmission and evolutionary trajectories of SARS-CoV-2 lineages in Brazil and provides evidence that current interventions remain insufficient to keep virus transmission under control in this country.

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Authors+Show Affiliations

Candido DS
Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Claro IM
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
de Jesus JG
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Souza WM
Centro de Pesquisa em Virologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.
Moreira FRR
Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Dellicour S
Spatial Epidemiology Lab, Université Libre de Bruxelles, Brussels, Belgium. Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.
Mellan TA
MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.
du Plessis L
Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK.
Pereira RHM
Institute for Applied Economic Research, Brasília, Brazil.
Sales FCS
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Manuli ER
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Thézé J
Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR EPIA, Saint-Genès-Champanelle, France.
Almeida L
Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.
Menezes MT
Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Voloch CM
Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Fumagalli MJ
Centro de Pesquisa em Virologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.
Coletti TM
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
da Silva CAM
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Ramundo MS
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Amorim MR
Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Hoeltgebaum HH
Department of Mathematics, Imperial College London, London, UK.
Mishra S
MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.
Gill MS
Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.
Carvalho LM
Escola de Matemática Aplicada (EMAp), Fundação Getúlio Vargas, Rio de Janeiro, Brazil.
Buss LF
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Prete CA
Department of Electronic Systems Engineering, University of São Paulo, São Paulo, Brazil.
Ashworth J
Usher Institute, University of Edinburgh, Edinburgh, UK.
Nakaya HI
Department of Clinical and Toxicological Analyses, School of Pharmaceutical Sciences, University of São Paulo, São Paulo, Brazil.
Peixoto PS
Departamento de Matemática Aplicada, Instituto de Matemática e Estatística, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Brady OJ
Department of Infectious Disease Epidemiology, Faculty of Epidemiology and Population Health, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK. Centre for the Mathematical Modelling of Infectious Diseases, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK.
Nicholls SM
Institute for Microbiology and Infection, University of Birmingham, Birmingham, UK.
Tanuri A
Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Rossi ÁD
Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Braga CKV
Institute for Applied Economic Research, Brasília, Brazil.
Gerber AL
Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.
de C Guimarães AP
Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.
Gaburo N
DB Diagnósticos do Brasil, São Paulo, Brazil.
Alencar CS
LIM 03 Laboratório de Medicina Laboratorial, Hospital das Clínicas Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Ferreira ACS
Instituto Hermes Pardini, Belo Horizonte, Brazil.
Lima CX
Departamento de Cirurgia, Faculdade de Medicina, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. Simile Instituto de Imunologia Aplicada Ltda, Belo Horizonte, Brazil.
Levi JE
Laboratório DASA, São Paulo, Brazil.
Granato C
Laboratório Fleury, São Paulo, Brazil.
Ferreira GM
Laboratório de Virologia, Instituto de Ciências Biomédicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, Brazil.
Francisco RS
Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.
Granja F
Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. Centro de Estudos da Biodiversidade, Universidade Federal de Roraima, Boa Vista, Brazil.
Garcia MT
Divisão de Doenças Infecciosas, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Moretti ML
Divisão de Doenças Infecciosas, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Perroud MW
Hospital Estadual Sumaré, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Castiñeiras TMPP
Departamento de Doenças Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.
Lazari CS
Divisão de Laboratório Central do Hospital das Clínicas, da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Hill SC
Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. Department of Pathobiology and Population Sciences, Royal Veterinary College, Hatfield, UK.
de Souza Santos AA
University of Oxford, Latin American Centre, Oxford School of Global and Area Studies, Oxford, UK.
Simeoni CL
Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Forato J
Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Sposito AC
Departamento de Clínica Médica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Schreiber AZ
Departamento de Patologia Clínica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Santos MNN
Departamento de Patologia Clínica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
de Sá CZ
Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Souza RP
Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Resende-Moreira LC
Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Teixeira MM
Departamento de Bioquímica e Imunologia, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Hubner J
Departamento de Biologia Celular, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Leme PAF
Centro de Saúde da Comunidade, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Moreira RG
Centro de Laboratórios Multiusuários, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Nogueira ML
Laboratório de Pesquisas em Virologia, Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto, São José do Rio Preto, São Paulo, Brazil.
Brazil-UK Centre for Arbovirus Discovery, Diagnosis, Genomics and Epidemiology (CADDE) Genomic Network
No affiliation info available
Ferguson NM
MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.
Costa SF
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Proenca-Modena JL
Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.
Vasconcelos ATR
Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.
Bhatt S
MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.
Lemey P
Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.
Wu CH
Mathematical Sciences, University of Southampton, Southampton, UK.
Rambaut A
Institute of Evolutionary Biology, University of Edinburgh, Edinburgh, UK.
Loman NJ
Institute for Microbiology and Infection, University of Birmingham, Birmingham, UK.
Aguiar RS
Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.
Pybus OG
Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK.
Sabino EC
Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. sabinoec@usp.br nfaria@ic.ac.uk. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.
Faria NR
Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. sabinoec@usp.br nfaria@ic.ac.uk. Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.

MeSH

Basic Reproduction NumberBayes TheoremBetacoronavirusBrazilCOVID-19COVID-19 TestingCitiesClinical Laboratory TechniquesCoronavirus InfectionsEuropeEvolution, MolecularGenome, ViralHumansModels, GeneticModels, StatisticalPandemicsPhylogenyPhylogeographyPneumonia, ViralSARS-CoV-2Spatio-Temporal AnalysisTravelUrban Population

Pub Type(s)

Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't

Language

eng

PubMed ID

32703910

Clinical Trial Links

Policy Responses Against the COVID-19 Pandemic in Latin America

Citation

Candido, Darlan S., et al. "Evolution and Epidemic Spread of SARS-CoV-2 in Brazil." Science (New York, N.Y.), vol. 369, no. 6508, 2020, pp. 1255-1260.
Candido DS, Claro IM, de Jesus JG, et al. Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science. 2020;369(6508):1255-1260.
Candido, D. S., Claro, I. M., de Jesus, J. G., Souza, W. M., Moreira, F. R. R., Dellicour, S., Mellan, T. A., du Plessis, L., Pereira, R. H. M., Sales, F. C. S., Manuli, E. R., Thézé, J., Almeida, L., Menezes, M. T., Voloch, C. M., Fumagalli, M. J., Coletti, T. M., da Silva, C. A. M., Ramundo, M. S., ... Faria, N. R. (2020). Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science (New York, N.Y.), 369(6508), 1255-1260. https://doi.org/10.1126/science.abd2161
Candido DS, et al. Evolution and Epidemic Spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science. 2020 Sep 4;369(6508):1255-1260. PubMed PMID: 32703910.
* Article titles in AMA citation format should be in sentence-case
TY - JOUR T1 - Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. AU - Candido,Darlan S, AU - Claro,Ingra M, AU - de Jesus,Jaqueline G, AU - Souza,William M, AU - Moreira,Filipe R R, AU - Dellicour,Simon, AU - Mellan,Thomas A, AU - du Plessis,Louis, AU - Pereira,Rafael H M, AU - Sales,Flavia C S, AU - Manuli,Erika R, AU - Thézé,Julien, AU - Almeida,Luiz, AU - Menezes,Mariane T, AU - Voloch,Carolina M, AU - Fumagalli,Marcilio J, AU - Coletti,Thaís M, AU - da Silva,Camila A M, AU - Ramundo,Mariana S, AU - Amorim,Mariene R, AU - Hoeltgebaum,Henrique H, AU - Mishra,Swapnil, AU - Gill,Mandev S, AU - Carvalho,Luiz M, AU - Buss,Lewis F, AU - Prete,Carlos A,Jr AU - Ashworth,Jordan, AU - Nakaya,Helder I, AU - Peixoto,Pedro S, AU - Brady,Oliver J, AU - Nicholls,Samuel M, AU - Tanuri,Amilcar, AU - Rossi,Átila D, AU - Braga,Carlos K V, AU - Gerber,Alexandra L, AU - de C Guimarães,Ana Paula, AU - Gaburo,Nelson,Jr AU - Alencar,Cecila Salete, AU - Ferreira,Alessandro C S, AU - Lima,Cristiano X, AU - Levi,José Eduardo, AU - Granato,Celso, AU - Ferreira,Giulia M, AU - Francisco,Ronaldo S,Jr AU - Granja,Fabiana, AU - Garcia,Marcia T, AU - Moretti,Maria Luiza, AU - Perroud,Mauricio W,Jr AU - Castiñeiras,Terezinha M P P, AU - Lazari,Carolina S, AU - Hill,Sarah C, AU - de Souza Santos,Andreza Aruska, AU - Simeoni,Camila L, AU - Forato,Julia, AU - Sposito,Andrei C, AU - Schreiber,Angelica Z, AU - Santos,Magnun N N, AU - de Sá,Camila Zolini, AU - Souza,Renan P, AU - Resende-Moreira,Luciana C, AU - Teixeira,Mauro M, AU - Hubner,Josy, AU - Leme,Patricia A F, AU - Moreira,Rennan G, AU - Nogueira,Maurício L, AU - ,, AU - Ferguson,Neil M, AU - Costa,Silvia F, AU - Proenca-Modena,José Luiz, AU - Vasconcelos,Ana Tereza R, AU - Bhatt,Samir, AU - Lemey,Philippe, AU - Wu,Chieh-Hsi, AU - Rambaut,Andrew, AU - Loman,Nick J, AU - Aguiar,Renato S, AU - Pybus,Oliver G, AU - Sabino,Ester C, AU - Faria,Nuno Rodrigues, Y1 - 2020/07/23/ PY - 2020/6/10/received PY - 2020/7/16/accepted PY - 2020/7/25/pubmed PY - 2020/9/20/medline PY - 2020/7/25/entrez SP - 1255 EP - 1260 JF - Science (New York, N.Y.) JO - Science VL - 369 IS - 6508 N2 - Brazil currently has one of the fastest-growing severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) epidemics in the world. Because of limited available data, assessments of the impact of nonpharmaceutical interventions (NPIs) on this virus spread remain challenging. Using a mobility-driven transmission model, we show that NPIs reduced the reproduction number from >3 to 1 to 1.6 in São Paulo and Rio de Janeiro. Sequencing of 427 new genomes and analysis of a geographically representative genomic dataset identified >100 international virus introductions in Brazil. We estimate that most (76%) of the Brazilian strains fell in three clades that were introduced from Europe between 22 February and 11 March 2020. During the early epidemic phase, we found that SARS-CoV-2 spread mostly locally and within state borders. After this period, despite sharp decreases in air travel, we estimated multiple exportations from large urban centers that coincided with a 25% increase in average traveled distances in national flights. This study sheds new light on the epidemic transmission and evolutionary trajectories of SARS-CoV-2 lineages in Brazil and provides evidence that current interventions remain insufficient to keep virus transmission under control in this country. SN - 1095-9203 UR - https://www.unboundmedicine.com/medline/citation/32703910/Evolution_and_epidemic_spread_of_SARS_CoV_2_in_Brazil_ DB - PRIME DP - Unbound Medicine ER -