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Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil.
Science. 2020 Sep 04; 369(6508):1255-1260.Sci

Abstract

Brazil currently has one of the fastest-growing severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) epidemics in the world. Because of limited available data, assessments of the impact of nonpharmaceutical interventions (NPIs) on this virus spread remain challenging. Using a mobility-driven transmission model, we show that NPIs reduced the reproduction number from >3 to 1 to 1.6 in São Paulo and Rio de Janeiro. Sequencing of 427 new genomes and analysis of a geographically representative genomic dataset identified >100 international virus introductions in Brazil. We estimate that most (76%) of the Brazilian strains fell in three clades that were introduced from Europe between 22 February and 11 March 2020. During the early epidemic phase, we found that SARS-CoV-2 spread mostly locally and within state borders. After this period, despite sharp decreases in air travel, we estimated multiple exportations from large urban centers that coincided with a 25% increase in average traveled distances in national flights. This study sheds new light on the epidemic transmission and evolutionary trajectories of SARS-CoV-2 lineages in Brazil and provides evidence that current interventions remain insufficient to keep virus transmission under control in this country.

Authors+Show Affiliations

Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Centro de Pesquisa em Virologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Spatial Epidemiology Lab, Université Libre de Bruxelles, Brussels, Belgium. Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK.Institute for Applied Economic Research, Brasília, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR EPIA, Saint-Genès-Champanelle, France.Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Centro de Pesquisa em Virologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Department of Mathematics, Imperial College London, London, UK.MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.Escola de Matemática Aplicada (EMAp), Fundação Getúlio Vargas, Rio de Janeiro, Brazil.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Department of Electronic Systems Engineering, University of São Paulo, São Paulo, Brazil.Usher Institute, University of Edinburgh, Edinburgh, UK.Department of Clinical and Toxicological Analyses, School of Pharmaceutical Sciences, University of São Paulo, São Paulo, Brazil.Departamento de Matemática Aplicada, Instituto de Matemática e Estatística, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Department of Infectious Disease Epidemiology, Faculty of Epidemiology and Population Health, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK. Centre for the Mathematical Modelling of Infectious Diseases, London School of Hygiene & Tropical Medicine, London, UK.Institute for Microbiology and Infection, University of Birmingham, Birmingham, UK.Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Departamento de Genética, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Institute for Applied Economic Research, Brasília, Brazil.Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.DB Diagnósticos do Brasil, São Paulo, Brazil.LIM 03 Laboratório de Medicina Laboratorial, Hospital das Clínicas Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Instituto Hermes Pardini, Belo Horizonte, Brazil.Departamento de Cirurgia, Faculdade de Medicina, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil. Simile Instituto de Imunologia Aplicada Ltda, Belo Horizonte, Brazil.Laboratório DASA, São Paulo, Brazil.Laboratório Fleury, São Paulo, Brazil.Laboratório de Virologia, Instituto de Ciências Biomédicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, Brazil.Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil. Centro de Estudos da Biodiversidade, Universidade Federal de Roraima, Boa Vista, Brazil.Divisão de Doenças Infecciosas, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Divisão de Doenças Infecciosas, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Hospital Estadual Sumaré, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Doenças Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil.Divisão de Laboratório Central do Hospital das Clínicas, da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. Department of Pathobiology and Population Sciences, Royal Veterinary College, Hatfield, UK.University of Oxford, Latin American Centre, Oxford School of Global and Area Studies, Oxford, UK.Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Clínica Médica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Patologia Clínica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Patologia Clínica, Faculdade de Ciências Médicas, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Departamento de Botânica, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Departamento de Bioquímica e Imunologia, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Departamento de Biologia Celular, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Centro de Saúde da Comunidade, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Centro de Laboratórios Multiusuários, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Laboratório de Pesquisas em Virologia, Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto, São José do Rio Preto, São Paulo, Brazil.No affiliation info availableMRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Departamento de Genética, Evolução, Microbiologia e Imunologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brazil.Laboratório de Bioinformática, Laboratório Nacional de Computação Científica, Petrópolis, Brazil.MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.Department of Microbiology, Immunology and Transplantation, Rega Institute, KU Leuven, Leuven, Belgium.Mathematical Sciences, University of Southampton, Southampton, UK.Institute of Evolutionary Biology, University of Edinburgh, Edinburgh, UK.Institute for Microbiology and Infection, University of Birmingham, Birmingham, UK.Departamento de Genética, Ecologia e Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brazil.Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK.Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. sabinoec@usp.br nfaria@ic.ac.uk. Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil.Department of Zoology, University of Oxford, Oxford, UK. sabinoec@usp.br nfaria@ic.ac.uk. Instituto de Medicina Tropical, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil. MRC Centre for Global Infectious Disease Analysis, J-IDEA, Imperial College London, London, UK.

Pub Type(s)

Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't

Language

eng

PubMed ID

32703910

Citation

Candido, Darlan S., et al. "Evolution and Epidemic Spread of SARS-CoV-2 in Brazil." Science (New York, N.Y.), vol. 369, no. 6508, 2020, pp. 1255-1260.
Candido DS, Claro IM, de Jesus JG, et al. Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science. 2020;369(6508):1255-1260.
Candido, D. S., Claro, I. M., de Jesus, J. G., Souza, W. M., Moreira, F. R. R., Dellicour, S., Mellan, T. A., du Plessis, L., Pereira, R. H. M., Sales, F. C. S., Manuli, E. R., Thézé, J., Almeida, L., Menezes, M. T., Voloch, C. M., Fumagalli, M. J., Coletti, T. M., da Silva, C. A. M., Ramundo, M. S., ... Faria, N. R. (2020). Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science (New York, N.Y.), 369(6508), 1255-1260. https://doi.org/10.1126/science.abd2161
Candido DS, et al. Evolution and Epidemic Spread of SARS-CoV-2 in Brazil. Science. 2020 Sep 4;369(6508):1255-1260. PubMed PMID: 32703910.
* Article titles in AMA citation format should be in sentence-case
TY - JOUR T1 - Evolution and epidemic spread of SARS-CoV-2 in Brazil. AU - Candido,Darlan S, AU - Claro,Ingra M, AU - de Jesus,Jaqueline G, AU - Souza,William M, AU - Moreira,Filipe R R, AU - Dellicour,Simon, AU - Mellan,Thomas A, AU - du Plessis,Louis, AU - Pereira,Rafael H M, AU - Sales,Flavia C S, AU - Manuli,Erika R, AU - Thézé,Julien, AU - Almeida,Luiz, AU - Menezes,Mariane T, AU - Voloch,Carolina M, AU - Fumagalli,Marcilio J, AU - Coletti,Thaís M, AU - da Silva,Camila A M, AU - Ramundo,Mariana S, AU - Amorim,Mariene R, AU - Hoeltgebaum,Henrique H, AU - Mishra,Swapnil, AU - Gill,Mandev S, AU - Carvalho,Luiz M, AU - Buss,Lewis F, AU - Prete,Carlos A,Jr AU - Ashworth,Jordan, AU - Nakaya,Helder I, AU - Peixoto,Pedro S, AU - Brady,Oliver J, AU - Nicholls,Samuel M, AU - Tanuri,Amilcar, AU - Rossi,Átila D, AU - Braga,Carlos K V, AU - Gerber,Alexandra L, AU - de C Guimarães,Ana Paula, AU - Gaburo,Nelson,Jr AU - Alencar,Cecila Salete, AU - Ferreira,Alessandro C S, AU - Lima,Cristiano X, AU - Levi,José Eduardo, AU - Granato,Celso, AU - Ferreira,Giulia M, AU - Francisco,Ronaldo S,Jr AU - Granja,Fabiana, AU - Garcia,Marcia T, AU - Moretti,Maria Luiza, AU - Perroud,Mauricio W,Jr AU - Castiñeiras,Terezinha M P P, AU - Lazari,Carolina S, AU - Hill,Sarah C, AU - de Souza Santos,Andreza Aruska, AU - Simeoni,Camila L, AU - Forato,Julia, AU - Sposito,Andrei C, AU - Schreiber,Angelica Z, AU - Santos,Magnun N N, AU - de Sá,Camila Zolini, AU - Souza,Renan P, AU - Resende-Moreira,Luciana C, AU - Teixeira,Mauro M, AU - Hubner,Josy, AU - Leme,Patricia A F, AU - Moreira,Rennan G, AU - Nogueira,Maurício L, AU - ,, AU - Ferguson,Neil M, AU - Costa,Silvia F, AU - Proenca-Modena,José Luiz, AU - Vasconcelos,Ana Tereza R, AU - Bhatt,Samir, AU - Lemey,Philippe, AU - Wu,Chieh-Hsi, AU - Rambaut,Andrew, AU - Loman,Nick J, AU - Aguiar,Renato S, AU - Pybus,Oliver G, AU - Sabino,Ester C, AU - Faria,Nuno Rodrigues, Y1 - 2020/07/23/ PY - 2020/6/10/received PY - 2020/7/16/accepted PY - 2020/7/25/pubmed PY - 2020/9/20/medline PY - 2020/7/25/entrez SP - 1255 EP - 1260 JF - Science (New York, N.Y.) JO - Science VL - 369 IS - 6508 N2 - Brazil currently has one of the fastest-growing severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) epidemics in the world. Because of limited available data, assessments of the impact of nonpharmaceutical interventions (NPIs) on this virus spread remain challenging. Using a mobility-driven transmission model, we show that NPIs reduced the reproduction number from >3 to 1 to 1.6 in São Paulo and Rio de Janeiro. Sequencing of 427 new genomes and analysis of a geographically representative genomic dataset identified >100 international virus introductions in Brazil. We estimate that most (76%) of the Brazilian strains fell in three clades that were introduced from Europe between 22 February and 11 March 2020. During the early epidemic phase, we found that SARS-CoV-2 spread mostly locally and within state borders. After this period, despite sharp decreases in air travel, we estimated multiple exportations from large urban centers that coincided with a 25% increase in average traveled distances in national flights. This study sheds new light on the epidemic transmission and evolutionary trajectories of SARS-CoV-2 lineages in Brazil and provides evidence that current interventions remain insufficient to keep virus transmission under control in this country. SN - 1095-9203 UR - https://www.unboundmedicine.com/medline/citation/32703910/Evolution_and_epidemic_spread_of_SARS_CoV_2_in_Brazil_ DB - PRIME DP - Unbound Medicine ER -